Jean-Pierre Darroussin fréquente le Conservatoire d’Art Dramatique et enchaîne les collaborations prestigieuses au théâtre, de Jean-Louis Martin Barbaz à Pierre Pradinas, en passant par Andréas Voutsinas, Stéphane Meldegg et Roger Planchon, sans oublier Bernard Murat qui le met en scène dans La Terrasse de Jean-Claude Carrière et lui offre une nomination pour le Molière du Meilleur Second Rôle.

Il fait une rencontre déterminante avec le cinéaste marseillais Robert Guédiguian à partir de Ki lo sa ? et devient un pilier de son cinéma. De l’amitié nouée avec le Jean-Pierre Bacri/Agnès Jaoui naissent deux triomphes au théâtre, portés ensuite avec succès à l’écran : Cuisine et dépendances pour lequel il reçoit sa première nomination pour le César du Meilleur Second Rôle Maculin et Un air de famille qui lui permet de remporter la statuette dans la même catégorie.

Comédien éminemment populaire, passant avec aisance d’un registre à l’autre, il est remarqué dans le film musical On connaît la chanson d’Alain Resnais, puis il excelle dans Le Poulpe, film noir de Guillaume Nicloux qui lui vaut une citation pour le César du Meilleur Acteur. Il s’immisce avec bonheur dans l’univers fantaisiste de Jeanne Labrune. Héros de la comédie dramatique Qui plume la lune ? de Christine Carrière, il tourne C’est quoi la vie ? avec François Dupeyron qu’il retrouvera pour Poitiers, voiture 11 et Mon âme par toi guérie. Il déguste La Bûche de Danièle Thompson et accompagne Agnès Jaoui pour son premier long métrage comme réalisatrice, Le Goût des autres.

Jean-Pierre Darroussin est l’un des protagonistes des comédies chorales 15 août de Patrick Allessandrin et Le Cœur des hommes et ses deux suites, réalisés par Marc Esposito. Il touche le pactole dans Ah ! si j'étais riche de Michel Muntz et Gérard Bitton. Il passe derrière la caméra avec Le Pressentiment, qu’il adapte d'Emmanuel Bove. Ce coup d’essai est salué par la critique et lui vaut le Prix Louis Delluc du Premier Film. Il enchaîne avec La Fille du Puisatier, Marius et Fanny, remakes de Marcel Pagnol signés Daniel Auteuil.

Dans De Bon Matin de Jean-Marc Moutout, il révèle une nouvelle facette de son jeu et présente sur la Croisette Le Havre, conte social d’Aki Kaurismäki, récompensé par le Prix Louis Delluc. Après Bon rétablissement ! de Jean Becker, il campe un fermier amoureux et sensible face à Isabelle Huppert dans La Ritournelle de Marc Fitoussi, Coup de Chaud de Raphaël Jacoulot, Une Vie de Stéphane Brizé.

À la télévision, il joue dans La Mer à l’aube de Volker Schlöndorff, Le Septième Juré d’Edouard Niermans récompensé par le Fipa d’Or d’interprétation masculine, La Mort d’Auguste de Denis Malvalle, la Loi de Julien de Christophe Douchan et interprète magistralement Henri Duflot haut responsable de la DGSE dans Le Bureau des légendes d’Éric Rochant, Une Si Longue Nuit de Jérémi Mui série pour TF1. Il poursuit sa carrière dans La Promesse de l’Aube d’Eric Barbier, dans La Villa et Gloria Mundi de Robert Guédiguian, dans Chacun pour Tous de Vianney Lebasque, dans Les Eblouis de Sarah Suco, Des Hommes de Lucas Belvaux auprès de Catherine Frot et Gérard Depardieu, Le Trésor du Petit Nicolas de Julien Rappeneau, L’Ecole est à Nous de Alexandre Castagnetti, Rumba la Vie de Franck Dubosc, Je verrai toujours vos visages de Jeanne Herry, Et la Fête Continue de Robert Guédiguian, il retrouve Anna Novion pour son troisième Film dans Le Théorème de Marguerite, Juliette au Printemps de Blandine Lenoir et La pie voleuse de Robert Guédiguian (sortie Janvier 2025), 

En parallèle, il poursuit une remarquable carrière sur les planches où il trouve des partitions à la mesure de sa virtuosité : Une banale histoire de Marc Dugain au Théâtre de l’Atelier, Calme de Lars Noren qu’il joue à Nanterre au Théâtre des Amandiers mise en scène par Jean-Louis Martinelli et dans Inconnu à cette adresse de Kressman Taylor, où il donne la réplique à Eric Elmosnino sur la scène du Théâtre Antoine, sous la direction de Delphine de Malherbe.

Auteur du roman Et le souvenir que je garde au cœur paru aux éditions Fayard, et jouera au Théâtre Antoine et en tournée dans Art de Yasmina Reza, mise en scène de Patrice Kerbrat (Molière du Meilleur comédien dans un spectacle du Théâtre Privé), avec comme partenaires Charles Berling et Alain Fromager ainsi que dans un seul en scène Rimbaud en Feu de Jean Michel Djian sous la direction d’Anna Novion. Il a été sur les planches du Théâtre Montparnasse dans Heisenberg ou le Principe d’Incertitude de Simon Stephen, mise en scène par Louis Do de Lencquesaing avec Laura Smet, ainsi qu’en tournée à l’automne 2023 avec comme nouvelle partenaire Elodie Frégé. Il reprendra au Théâtre Antoine Inconnu à cette adresse de Kressman Taylor avec comme partenaire Stéphane Guillon mis en scène de Jérémie Lippemann au printemps et automne 2024 et en tournée à l’automne 2025.

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